Самцу выгодно спариваться не только с самкой-партнером, а с как можно большим числом других самок, так как это увеличивает число его потомков в популяции по сравнению с истинно моногамными особями. Однако, у самок такой «выгоды» нет. Более того, у , например, мухоловки-пеструшки социальные партнерши полигамных самцов воспитывают меньше птенцов, так как самки моногамных самцов получают больше помощи от партнера по паре в период выкармливания выводка (T. Huk, W. Winkel, 2006. Polygyny and its fitness consequences for primary and secondary female pied flycatchers). Внебрачные спаривания самок также связаны со множеством рисков — от потери социального партнера и его отказа заботиться о потомках, до вероятности получить заболевание, передающиеся половым путем (такие есть и у птиц: например, различные микоплазмозы, кандидозы, вирус лимфоидного лейкоза, герпес, птичья оспа и другие заболевания, см. B. C. Sheldon, 1993. Sexually transmitted disease in birds: occurrence and evolutionary significance). Иными словами, в природных популяциях существует достаточно много сдерживающих механизмов птиц, которые должны приводить к исчезновению полиандрии у самок (W. Forstmeier et al., 2014. Female extra-pair mating: adaptation or genetic constraint?). Однако самки некоторых видов, несмотря на эти риски, все же вступают как во внебрачные спаривания, так и становятся партнерами полигамных самцов. Почему это происходит?

Вот уже более 30 лет ученые пытаются найти ответ на этот вопрос. Очевидно, должны быть какие-то выгоды от немоногамного сексуального поведения самок, которые перевешивают все его негативные последствия, полагают ученые. Было выдвинуто огромное количество гипотез на этот счет. Самые известные и важные из них указывают на возможный косвенный генетический выигрыш (genetic benefit) полигамных самок, которые могут получать от таких спариваний «хорошие» или «совместимые» гены, что должно увеличивать приспособленность их потомков. Орнитологи провели много исследований, нацеленных на демонстрацию этих механизмов. Однако, всего лишь в одной из четырех работ, в которых напрямую оценивали жизнеспособность потомков разного происхождения, было обнаружено, что лучше выживают птенцы, появившиеся в результате внебрачных скрещиваний. Следовательно, косвенный генетический выигрыш не может быть наиболее общим фактором, определяющим сексуальное поведение самок у моногамных видов птиц. Безрезультатных попыток доказать то, что полигамные самки получают косвенные выгоды, так много, что очень трудно не согласиться с теми, кто решил рассмотреть альтернативные объяснения «супружеской неверности» у птиц (G. A. Parker and T. R. Birkhead, 2013. Polyandry: the history of a revolution).

В попытке разобраться со всеми этими вопросами российско-германская группа ученых провела масштабные исследования, в которых определили родителей у всех птенцов в популяции мухоловки-пеструшки (рис. 1), гнездящейся в Томской области (Западная Сибирь). Всего было исследовано более 2300 особей.

Мухоловка-пеструшка (Ficedula hypoleuca) — один из самых обычных видов птиц Старого света. Гнездовой ареал вида простирается от испанских городов Малага и Моралеха на западе до Красноярска на востоке, на юге и на севере он ограничен лесной зоной. На зимовку мухоловки-пеструшки улетают в субэкваториальную западную Африку. На период гнездования эти птицы формируют пары (сезонная социальная моногамия). Гнезда устраивают исключительно в укрытиях, но сами при этом их не делают, а занимают старые дупла дятлов, синиц, различные повреждения стволов деревьев (морозобойные трещины, ниши от выгнивших частей стволов). Птенцов выводят один раз в год. Самец находит место для гнезда, охраняет его и территорию вокруг, привлекает самку, которая строит гнездо. Когда она насиживает яйца, самец может ее подкармливать. После вылупления самка еще некоторое время обогревает птенцов, пока у них не разовьется способность поддерживать постоянную температуру тела самостоятельно. Оба родителя выкармливают и защищают птенцов. От момента, когда самка отложит первое яйцо до распада семьи проходит примерно 50–60 дней. Вид известен своим сильным родительским инстинктом, и высокой терпимостью к беспокойству со стороны человека. Эти видовые особенности, а также сильное предпочтение искусственных укрытий для устройства гнезд (что очень сильно упрощает поиск гнезд исследователям), сделали мухоловку-пеструшку одним из главных модельных объектов для физиологических, этологических, популяционно-экологических и эволюционных исследований.

В ходе обсуждаемой работы удалось показать, что, если пользоваться наиболее распространенными определениями разных типов социальных взаимоотношений, то формально в популяции мухоловки-пеструшки можно обнаружить практически все из них — от сезонной моногамии, полигамии и внебрачных скрещиваний до помощничества и «усыновления» (сравните табл. 1 и врезку «Системы скрещиваний и социальные взаимоотношения у птиц»). Ученые попытались объяснить этот феномен, исходя из накопленных знаний о физиологии мухоловок-пеструшек и их экологии. Например, все формы заботы о неродственных птенцах у мухоловки-пеструшки являются следствием переноса родительского инстинкта на таких особей. Авторы исследования приводят яркий пример переключения родительского инстинкта на неродственных птенцов: самец мухоловки-пеструшки стал заодно и «приемным отцом» или «помощником» для птенцов дрозда-белобровика (рис. 2), гнездо которого было расположено поблизости. Самец мухоловки-пеструшки продолжал самоотверженно выкармливать дроздят вместе со своими птенцами, пока подросшие дрозды-белобровики не покинули гнездо и не ушли с этой территории вместе со своими родителями-дроздами.

Рис. 2. Самец мухоловки-пеструшки (Ficedula hypoleuca) кормит птенцов дрозда-белобровика (Turdus iliacus). Это пример переключения родительского инстинкта на птенцов другого вида. На фотографиях A, B, C, D — разные визиты самца мухоловки с едой для птенцов дрозда-белобровика и их кормление. Фото из обсуждаемой статьи в PeerJ

Самцам мухоловки-пеструшки вообще характерно совершать визиты к соседям (T. A. Ilyina, 2012. Phenomenon of visiting in the pied flycatcher (Ficedula Hypoleuca Pall., Passeriformes, Aves) in the breeding period; U. Ottosson et al., 2001. Begging affects parental effort in the pied flycatcher, Ficedula hypoleuca). Иногда они даже подкармливают соседских птенцов. Удивительно, но также в выкармливании чужих птенцов могут участвовать холостые самцы, которым не удалось привлечь самку в данном сезоне гнездования. Если ученые отловят таких особей во время кормления птенцов и возьмут у них пробы крови, то потом определят, что птица заботилась о чужих потомках. Ученые нашли достаточно много случаев, когда происходила смена самца, самки или обоих выкармливающих родителей (табл. 1). Если настоящие генетические родители погибнут (например, из-за хищников), то в популяции формально будет обнаружено «усыновление» или «удочерение», хотя на самом деле особи не стремились быть приемными родителями, они просто не могут блокировать родительский инстинкт.

Таблица 1. Социально-генетические взаимоотношения между особями в западносибирской популяции мухоловки-пеструшки. Как видно, некоторые самцы и самки имеют до 4 сексуальных партнеров. Полигамные самцы также принимают участие и во внебрачных скрещиваниях, что ранее считалось нетипичным для них. Полиандрия — самый неожиданный результат, полученый учеными, которому пока нет объяснения. Бигамия (тригамия) — вариант полигамии, когда самец формирует устойчивую социальную и сексуальную связь с двумя (тремя) самками. EPC — внебрачные скрещивания (extra-pair copulation). Было обнаружено, что даже в одном гнезде могут присутствовать птенцы разного генетического происхождения, что формально соответствует разным социальным взаимоотношениям. Поэтому структура таблицы не очень простая: строки и колонки — это обнаруженные комбинации социальных взаимоотношений, а числа на их пересечении — это количество найденных гнезд с таким сочетанием социальных связей. Например, единица на пересечении «ЕРС самок» и «Замена самца в лесу» означает, что в одном гнезде птенцы являются потомками выкармливающей их самки, но все они происходят от двух неизвестных самцов, то есть выкармливающий их самец, являющийся социальным партнером матери птенцов — не их отец. Таблица из обсуждаемой статьи в PeerJ

Неспособность блокировать ход физиологических процессов в организме также является причиной и таких явлений как подбрасывание яиц (egg dumping) или внутривидовой гнездовой паразитизм (intraspecific nest parasitism) у мухоловки-пеструшки. У мелких воробьиных птиц на формирование одного яйца уходит четыре дня, а яйца самка откладывает по одному каждый день без перерывов. Следовательно, в момент, когда самка отложила первое яйцо, у нее в организме находится еще четыре яйца на разных стадиях развития, причем самка не может остановить процесс их формирования. Если гнездо самки будет разрушено или разорено хищником, она будет инстинктивно откладывать яйца в гнезда других птиц своего вида, и даже в гнезда других видов птиц. Случается, что в одно и то же гнездо подбрасывают свои яйца сразу несколько самок. В подобных случаях ученые могут зафиксировать очень большие кладки, насчитывающие 11–14 яиц, тогда как средний размер кладки у мухоловки-пеструшки лежит в пределах 6–7 яиц. Иногда потерявшая собственное гнездо самка так и остается с приемной парой, вместе насиживает яйца и выкармливает выводок. Такие случаи были даже ошибочно названы монотерриториальной полигамией (W. Winkel, 1998. Monoterritorial bigyny in the pied flycatcher Ficedula hypoleuca), будто самец привлек на одной территории двух самок.

Полигамию у самцов моногамных видов можно индуцировать повышением уровня половых гормонов: подкожные имплантаты с тестостероном индуцируют политерриториальность и, как следствие, полигамию (B. Silverin, 1980. Effects of Long-Acting Testosterone Treatment on Free-Living Pied Flycatchers, Ficedula hypoleuca, during the Breeding Period). У мухоловок-пеструшек, строящих гнезда в дуплах, наличие места для гнезда является критически важным ресурсом и очень мощным стимулом как для самцов, так и для самок. Недостаток мест для гнездования приводит к тому, что до 80% первогодков мухоловки-пеструшки не принимает участия в размножении, формируя колоссальный популяционный резерв. Вероятно, из-за очень высокой внутривидовой конкуренции за места гнездования мухоловка-пеструшка так охотно поселяется в искусственных гнездовьях — синичниках. Укрытие (дупло) запускает весь комплекс территориального и рекламного поведения у самцов, а для самок — это самый важный фактор, определяющий создание пары и все последующие стадии размножения. Поэтому, если самец может рекламировать и удержать несколько мест для гнездования, то он с высокой вероятностью сможет привлечь не одну, а две или даже три самки. При этом ни самцы, ни самки не «стремятся» создать немоногамные отношения. Естественный отбор не может поддерживать «стремление» самцов стать полигамом: ни полигиния, ни социальный статус самки не являются постоянным генетически закрепленным признаком у мухоловки-пеструшки. Иными словами, политерриториальность и полигиния — это побочный эффект поведения самца, нацеленного на привлечение самки.

Некоторые исследователи отмечают, что внебрачные скрещивания у мухоловки-пеструшки скорее всего являются результатом сексуального насилия со стороны внебрачных самцов, способных преодолевать сопротивление самок подобным сексуальным контактам и защиту их социальных партнеров (J. Moreno et al., 2015. Extra-Pair Paternity Declines with Female Age and Wing Length in the Pied Flycatcher). Следовательно, на индивидуальном уровне внебрачное отцовство у мухоловки-пеструшки может возникать как побочный эффект репродуктивного состояния особи и гормонального статуса самца, поскольку гиперстимулированные самцы в период фертильности будут пытаться спариваться со всеми самками, которых они могут встретить поблизости.

Для мухоловки-пеструшки не было показано, что все немоногамные взаимоотношения обладают хоть какой-то воспроизводимостью на уровне особи, а это означает, что такие признаки не могут изменяться под действием дарвиновского естественного отбора. Следовательно, не эволюционные, а экологические факторы — соотношение полов в популяции, гетерогенность местообитаний, плотность популяции, — должны оказывать влияние на межпопуляционные изменения частоты встречаемости того или иного типа поведения (например, полигинии или внебрачных скрещиваний). Действительно, если в какой-либо популяции самок будет больше, чем самцов, то в таких условиях скорее всего будет больше полигамных самцов. Если плотность гнездования вида будет очень низкой или местообитание будет сильно фрагментировано, затрудняя контакты между особями, то в таких ситуациях доля птиц, вступающих во внебрачные связи, также будет уменьшаться просто потому, что не с кем «изменять супругу».

Обсуждаемое исследование проводилось непосредственно в городской черте Томска и в естественном лесу за городом (рис. 3).

A — расположение укрытий для гнезд в городской черте Томска; B — схема расположения укрытий для гнезд в лесу; C — общий план территорий, на которых проводились исследования. Буквы A и B на плане C соответствуют схемам A и B. Каждый маленький черный кружок обозначает положение укрытия для гнезда мухоловки-пеструшки. Многоугольник с красной пунктирной границей на схеме A указывает область, для которой была рассчитана плотность гнездования в городе; области, обозначенные прямоугольниками с черной пунктирной границей, в этих расчетах не использовались. Для областей, показанных на схеме B, была рассчитана плотность гнездования в лесу. Ориентация «север — юг» на схеме B изменена для уменьшения размеров рисунка. Рисунок из обсуждаемой статьи в PeerJ

В городе плотность гнездования (число гнезд на единицу площади) была в 7,6 раз ниже, чем в загородном лесу. Низкая плотность вида здесь, вероятно, может говорить о том, что самцы не очень охотно ищут дупла или искусственные гнездовья: городская среда не очень привлекательна для этого вида. Однако часть самцов прилетает в городские сады и парки, находит гнездовья и начинает завлекать самок. Из-за меньшей привлекательности городской среды самцы мухоловок-пеструшек могут долгое время удерживать несколько искусственных гнездовий, поскольку конкуренты не пытаются отвоевать «лишние» укрытия. Самки же не разыскивают дупла и гнездовья, а ориентируются на рекламную песню самца. Это создает избыток самок в городе, так как им гораздо проще находить громко поющего партнера.

Помимо низкой плотности, которая сама по себе уменьшает число контактов между особями, городская среда очень фрагментирована с точки зрения мухоловок-пеструшек. Эти лесные птицы крайне неохотно пересекают открытые пространства без деревьев, они никогда подолгу не находятся в таких местах. Следовательно, широкие дороги, лужайки, обширные газоны также создают препятствия, снижающие частоту контактов между особями. Здания и постройки создают дополнительный акустический и визуальный барьер между птицами: например, пары, живущие в синичниках, вывешенных с двух сторон высотного жилого дома, практически полностью изолированы друг от друга, хотя расстояние между ними «по прямой» через здание может быть очень небольшим. В естественном лесу за городом все было совершенно иначе: птицы жили в очень однородном и гомогенном осиннике (обычном биотопе подзоны южной тайги), в котором не было дорог, зданий и обширных открытых пространств.

Плотность гнездования и структурная гетерогенность среды, как полагают авторы работы, и были теми основными факторами, которые определяли различия в социальном поведении птиц в изученных местах обитания. Обнаруженные учеными соотношения разных форм социального поведения у особей в зависимости от этих экологических факторов очень хорошо согласовывались с теоретическими предсказаниями: в городской гнездовой группировке мухоловки-пеструшки число полигамных самцов было в 8,5(!) раз больше, число самцов, вступавших во внебрачные скрещивания, было почти в два раза меньше, а число таких самок — более чем в три раза меньше.

Авторы этого исследования приходят к заключению, что все немоногамные взаимоотношения между особями являются не генетически запрограммированными, а модификационными, то есть возникающими в рамках нормы реакции моногамного поведения в ответ на резкие изменения условий окружающей среды. Авторы также отмечают, что в самом широком смысле эти результаты могут служить примером того, как возникают новые признаки: они часто появляются внезапно в ответ на необычные средовые условия и не контролируются напрямую естественным (дарвиновским) отбором (A. Moczek, 2012. The Nature of Nurture and the Future of Evodevo: Toward a Theory of Developmental Evolution).

Обсуждаемое исследование также показывает с какой осторожностью нужно применять различные гипотезы о механизмах возникновения и поддержания того или иного феномена или явления в отношении каждого конкретного вида птиц. К сожалению, данная работа стала еще одним примером того, как «прекрасные» теории разбиваются о «грубые» и «неприятные» факты...

Источник: Vladimir G. Grinkov, Andreas Bauer, Sergey I. Gashkov, Helmut Sternberg, Michael Wink. Diversity of social-genetic relationships in the socially monogamous pied flycatcher (Ficedula hypoleuca) breeding in Western Siberia // PeerJ. 2018. DOI: 10.7717/peerj.6059.

Владимир Гриньков